Divergence évolutive extrême d’un gène homéotique: le cas bicoid Extreme divergence of a homeotic gene: the bicoid case

Résumé

La génétique évolutive du développement révèle une grande plasticité des mécanismes développementaux. L’exemple de bicoid, le premier morphogène connu, illustre comment un gène essentiel peut changer de fonction au cours de l’évolution. La recherche d’homologues de bicoid a montré que ce gène était spécifique des mouches et absent chez les autres insectes. En fait, il s’avère que bicoid est un gène homéotique Hox3 très dérivé (c’est-à-dire très éloigné de son gène ancestral). Au cours de l’évolution des insectes, le gène Hox3 ancestral a perdu sa fonction homéotique pour acquérir un nouveau rôle maternel et dans les annexes embryonnaires. Dans la lignée menant aux mouches, une duplication de ce nouveau gène a ensuite eu lieu, suivie d’une divergence aboutissant à la création des gènes bicoid et zerknüllt. L’analyse de l’évolution de bicoid, comme celle de nombreux autres gènes du développement, montre la nécessité d’élargir le choix des espèces modèles pour éviter les généralisations hâtives faites à partir d’un modèle particulier.

Summary

Evolutionary developmental genetics (evo-devo) reveals that the plasticity of development is so important that every developmental biology project should carefully take this point into consideration. The example of bicoid, the first discovered morphogen, illustrates how an essential gene can change its function during evolution. The search for bicoid homologues showed that this gene is surprisingly specific to flies (cyclorraphan diptera) and absent in other insects. In fact, recent studies demonstrate that bicoid is a very derived Hox3 homeotic gene. During insect evolution, the ancestral Hox3 gene lost its homeotic function and acquired new roles in oocytes and embryonic annexes. Then, in the lineage leading to modern flies, a duplication of this new gene, followed by functional divergence, led to the formation of bicoid and zerknüllt. Both genes are located within the DrosophilaHox complex; however, they have no homeotic function. Thanks to the power of Drosophila genetics, it is possible to suggest that torso and hunchback may constitute the insect primitive anterior organizer. The bicoid evolutionary history reveals several fundamental mechanisms of the evolution of developmental genes, such as changes of gene regulation, modifications of protein sequences and gene duplication. It also shows the need for studying a wider range of model organisms before generalisations can be made from data obtained with one particular species.